Bioprocédés : quel régime énergétique pour les microorganismes ?

Petite révolution dans la communauté scientifique, 2 chercheurs d’Irstea ont réussi à établir le lien entre bilan énergétique et croissance microbienne. Une relation jusqu’alors peu comprise, qui ouvre pourtant la voie à de nombreux développements technologiques et écologiques, en particulier pour les bioprocédés. Premier succès : leur recherche a été publiée dans The ISME-Journal, revue scientifique cotée. La microbiologie des bioprocédés livre peu à peu ses secrets...

Si petites, et pourtant si gourmandes ! A l’image des Hommes, les bactéries se nourrissent de l'énergie contenue dans les aliments qu'elles ingèrent. L'énergie qu’elles avalent (par exemple sous forme de déchets) est non seulement utilisée et dissipée, mais elle peut aussi être rejetée sous forme d'énergie chimique au sein de molécules variées (méthane, hydrogène, éthanol ou encore biomasse) en fonction des conditions thermodynamiques où on les a placées !

On exploite ainsi les propriétés de ces précieux alliés microscopiques dans les stations d’épuration, les méthaniseurs ou les procédés de compostage, où les ingénieurs les utilisent pour épurer, fabriquer du méthane ou encore faire du compost.

Aujourd’hui, on sait par expérience que si on veut faire du compost à partir d'un déchet, il faut aérer alors que si on veut produire du méthane, il faut au contraire éviter les entrées d'air dans le bioprocédé. Ces stratégies opératoires déterminent les conditions de l'équilibre thermodynamique au sein du bioprocédé. Dans ces conditions, les scientifiques savent décrire les populations microbiennes qui s'installent et les réactions chimiques qui se mettent en place, mais qu’en est-il du mécanisme qui conduit des communautés microbiennes, pourtant très diverses, à converger systématiquement vers l'expression des mêmes types de propriétés fonctionnelles selon les équilibres thermodynamiques auxquelles elles sont soumises ?

Petite révolution dans la communauté scientifique : 2 chercheurs Irstea se sont penchés sur ce mécanisme en tentant de mieux comprendre le lien entre la croissance des microorganismes et l'énergie disponible. Ils ont ainsi réussi à exprimer et à démontrer une équation thermodynamique de croissance microbienne. Une publication de rang A est venue valider leurs recherches. Quelques explications s’imposent.

L’énergie, clé du moteur microbien

"Depuis longtemps, on constate dans ces systèmes que les biomasses épuratrices s’auto-organisent en fonction d’un principe énergétique", explique Théodore Bouchez, responsable de l’équipe BIOMIC au sein du laboratoire de microbiologie des bioprocédés au centre Irstea d’Antony. L'existence d'un principe thermodynamique de croissance était donc flagrante à qui voulait la voir. Restait à l'exprimer et à le démontrer… Cette idée a mûri dans la tête de Théodore Bouchez pendant plusieurs années : "Une idée loin des sentiers battus et risquée en raison du caractère très atypique du travail à accomplir." En effet, il existe déjà des modèles empiriques de croissance microbienne, mais la relation vitesse/énergie n'est pas abordée. "Il a fallu reconstruire quelque chose de nouveau, sélectionner voire inventer les notions pertinentes permettant de représenter notre problème de façon adéquate." Un pari risqué.

Avec l’arrivée en 2010 d’Elie Desmond-Le Quéméner, post-doctorant, le projet prend réellement son envol. Lancés dans un travail théorique de longue haleine, les 2 chercheurs ont dû reformuler une relation entre l’énergie (chimique) disponible et la division d'un individu microbien. Ils ont ensuite pu en déduire la distribution statistique qui régit l’évolution d'une population microbienne, constituée d'un ensemble d'individus microbiens, en fonction de la distribution spatiale de l’énergie dans un milieu.

Et en 2013, les 2 chercheurs réussissent finalement à démontrer une équation de croissance microbienne, publiée dans la revue scientifique réputée The ISME-Journal [1]. Une démonstration faisant appel aux théories de la physique statistique, chose peu fréquente à Irstea, voire inédite : "C’est la première fois dans l’équipe BIOMIC que nous faisons de la théorie pure, même s’il ne s’agit pas que d’un exercice intellectuel. Ce sont bien des perspectives d'application sur les bioprocédés qui nous ont poussé à nous poser ces questions … Mais pour cela, nous devions revenir aux bases", explique Théodore Bouchez.

Energie d’activation & prédictions

Afin de développer leur modèle thermodynamique de croissance microbienne, les 2 chercheurs se sont appuyés sur les travaux de leurs prédécesseurs, essentiellement en chimie autour de la notion d’énergie d’activation : à savoir le lien entre vitesse de réaction chimique et l'énergie des chocs entre les molécules. Mais ce qui s’applique en chimie peut-il s’appliquer en biologie ?

Quand les chimistes décrivent des rencontres entre des molécules toutes à peu près de la même taille, nos chercheurs décrivent une rencontre entre de "gros" microorganismes et de "petites" molécules. "Avec cette différence d’échelle, on a dû découper l’espace pour mieux comprendre le comportement des microbes : ainsi, chacun d’eux voyait une portion de l’espace." La notion de « volume de récolte d’un microorganisme » apparaît. Et après quelques tours et détours, les 2 chercheurs ont finalement réussi à exprimer d’un point de vue théorique l'énergie dont disposait chaque microbe pour se diviser, en partant de bilans thermodynamiques établis par d'autres équipes, et la façon dont ils étaient influencés par la distribution statistique des molécules dans le milieu.

Ne manquait plus qu’une validation expérimentale : "La force d’une théorie est de pouvoir rassembler des éléments disjoints jusqu’alors, et de faire de nouvelles prédictions." Mais comment ? La réponse se trouvait sous leurs yeux, dans leur laboratoire à Irstea : "On y étudie le fractionnement isotopique microbien (la répartition des isotopes d’un élément), avec déjà une bonne pratique analytique. C’était l’exemple parfait pour tester les hypothèses de notre théorie", souligne Elie Desmond-Le Quéméner.

Le modèle a ainsi permis de réaliser des prédictions, vérifiées à l’aide de données expérimentales, comme celles sur la façon dont les microbes allaient utiliser une molécule lourde ou légère, selon les variations d'énergie des réactions en jeu. "Ainsi, notre théorie a permis d'identifier des exceptions à une règle, pourtant connue et reconnue de tous : les microbes préfèreraient les molécules comportant des atomes de carbone 12 à celles composées de carbone 13. Nous sommes les premiers à montrer, en accord avec quelques premières données expérimentales, qu'il y a des situations où le carbone 13 a leur préférence…" En clair, les microbes ne distinguent pas le carbone, mais répondent différemment à l’énergie chimique contenue dans les molécules carbonées. "C’est parfait, puisque notre modèle tient compte de cette énergie !"

Bien que publiée, la théorie reste encore incomplète : une thèse est annoncée pour poursuivre le travail. Mais déjà, les applications futures se profilent : "Dans le cadre du projet BIORARE [2], nous pourrions piloter avec ce modèle des cultures microbiennes dans des électrolyseurs en contrôlant l’énergie apportée aux microorganismes", explique Théodore Bouchez. "En fait, on reproduit au niveau microbien ce lien physique universel, entre l’énergie investie et la vitesse obtenue (ou croissance), complète Elie Desmond-Le Quéméner. On pourra alors choisir si on préfère un moteur microbien plutôt rapide ou plutôt efficace énergiquement."

Vers une ingénierie écologique prédictive

C’est bien une petite révolution qui se profile, avec déjà un bel écho sur les réseaux sociaux, principalement du côté des comptes Twitter de scientifiques américains. "En réintroduisant des notions théoriques et en mettant les principes thermodynamiques qui gouvernent la croissance des microorganismes en équation, on espère poser les bases d’une ingénierie des écosystèmes microbiens  qui puisse être réellement prédictive : autrement dit, une ingénierie qui prenne pleinement en compte la capacité d’auto-organisation de ces systèmes écologiques. Aujourd’hui pour la modélisation des bioprocédés, on en est incapable, conclue Théodore Bouchez. Pour y arriver, il faut faire le lien entre les dynamiques écologiques et l'optimisation des flux d'énergie qui les sous‑tendent, questions auxquelles on a toujours été particulièrement sensibles dans les bioprocédés."

Une relation vitesse/énergie, intrinsèquement liée à l’évolution des systèmes vivants et au fait que certaines populations se maintiennent ou non dans un environnement donné (le principe de la sélection naturelle). D’autres développements écologiques devraient donc suivre. "Il s’agit d’une problématique fondamentale pour l’ensemble du monde vivant." Les microbes ne sont qu’une étape…

En savoir plus

[1] Desmond-Le Quéméner, E. & Bouchez, T., A thermodynamic theory of microbial growth. The ISME Journal, 2014.

[2] Le projet BIORARE, financé au titre du Programme Investissements d'Avenir AAP Biotechnologies et Bioressources (2011-2016). Irstea est leader dans l’utilisation de l’électrosynthèse microbienne pour le traitement des déchets et de la matière organique.